Collezione Permanente
Il museo espone la collezione personale di Peggy Guggenheim, che comprende capolavori del Cubismo, Futurismo, Pittura Metafisica, Astrattismo europeo, scultura d'avanguardia, Surrealismo ed Espressionismo Astratto americano, di alcuni dei più grandi artisti del XX secolo. Tra questi Picasso (Il poeta, Sulla spiaggia), Braque (Il clarinetto), Duchamp (Giovane triste in treno), Léger (Uomini in città), Brancusi (Maiastra, Uccello nello spazio), Severini (Mare=Ballerina), Picabia (Pittura rarissima sulla terra), de Chirico (La torre rossa, La nostalgia del poeta), Mondrian (Composizione n. 1 con grigio e rosso 1938 / Composizione con rosso 1939), Kandinsky (Paesaggio con macchie rosse no 2), Miró (Donna seduta II), Giacometti (Donna sgozzata, Donna che cammina), Klee (Giardino magico), Ernst (Il bacio, La vestizione della sposa), Magritte (L'impero della luce), Dalí (La nascita dei desideri liquidi), Pollock (La donna luna, Alchimia), Gorky (Senza titolo), Calder (Arco di petali) e Marini (L'angelo della città).

Il museo espone inoltre sia opere donate alla Fondazione Solomon R. Guggenheim, per la sua sede veneziana, dopo la morte di Peggy, che prestiti a lungo termine da parte di collezioni private. Dal luglio 1997 al settembre 2015 la Collezione Peggy Guggenheim ha esposto 26 capolavori appartenenti alla celebre Collezione Mattioli d'arte italiana del primo Novecento, tra cui opere fondamentali di Giacomo Balla, Umberto Boccioni, Carlo Carrà, Fortunato Depero, Amedeo Modigliani, Giorgio Morandi, Ottone Rosai, Luigi Russolo, Gino Severini, Mario Sironi e Ardengo Soffici.

Collezione Hannelore B. e Rudolph B. Schulhof
Nell'ottobre 2012 ottanta opere di arte italiana, europea e americana del secondo dopoguerra sono entrate a far parte delle collezioni della sede veneziana della Fondazione Solomon R. Guggenheim. Si tratta del lascito di Hannelore B. Schulhof, che assieme al marito Rudolph B. Schulhof collezionò queste opere che comprendono dipinti di Burri, Dubuffet, Fontana, Hofmann, Kelly, Kiefer, Noland, Rothko e Twombly, oltre a sculture di Calder, Caro, Holzer, Judd e Hepworth. Nell'area di giardino dedicata a Hannelore B. and Rudolph B. Schulhof vengono esposte opere di questa collezione.

Patsy R. and Raymond D. Nasher Sculpture Garden
Il Patsy R. and Raymond D. Nasher Sculpture Garden della Collezione Peggy Guggenheim presenta opere della collezione permanente della Fondazione (di artisti quali Arp, Duchamp-Villon, Ernst, Flanagan, Giacometti, Gilardi, Goldsworthy, Holzer, Marini, Minguzzi, Mirko, Merz, Moore, Ono, Paladino, Richier, Takis), e sculture in prestito temporaneo appartenenti a fondazioni e collezioni private (di artisti quali Marini, Nannucci, Kapoor).

credits: Hangar Design Group